La ville connaît une période de croissance exceptionnelle à partir de la fin du XIIIe et jusqu'au début du XVe siècle, croissance liée à la présence de la cour papale à Avignon, à celle de marchands italiens et d'une communauté juive nombreuse. Le début du XVIe siècle est également une période d'expansion, mais les guerres de religion, commencées dans la région à la fin des années 1550, bouleversent profondément Nyons. En 1585, une citadelle est construite sur la rive gauche de l'Eygues et domine la ville et le pont, alors que le château delphinal, construit au début du XIVe siècle, est démantelé. Nyons devient alors place de sûreté protestante, le reste après l'édit de Nantes de 1598 et ne perd ce statut qu'après l'édit de La Rochelle en 1622.
En effet, après les insurrections protestantes de cette année-là, Louis XIII décide d'abattre les principales fortifications de la région, susceptibles de servir de repaire aux protestants. Un édit de juillet 1627 ayant ordonné le démantèlement de toutes les places fortes qui n'étaient pas frontières, Nyons devint une ville ouverte. C'est le 6 juillet 1633 que commencèrent les travaux de démolition de sa citadelle. Les Nyonsais obtinrent seulement la conservation des murailles de la ville, devenues inoffensives, mais qui, depuis des siècles, avaient assuré la sécurité du pays.
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